在永禄八年1565八月，波多野氏挑动另外两家，赤井氏和内藤氏在和久乡合战，结果赤井氏依靠波多野氏的援助而大胜。内藤宗胜全线败退，赤井直正马不停蹄在后面穷追猛打，直到把内藤宗胜讨死。

此战也成就了直正“赤鬼”的勇名，而战后赤井氏控制了整个天田郡，势力大大增加，而内藤氏地位一落千丈。丹波也从三好的名义统治下分离出来。

此外，赤井直正为了丹波国之霸权，还击破了侵攻冰上郡的山名佑丰，因而招来织田信长的敌对。织田信长乃是出了名的小心眼，见到自己麾下的山名佑丰被人给欺负了，那怎么可以？

天正年间织田信长以称霸天下为目标，位于山阴咽喉的丹波国就成了他急攻之地，正好此事除了赤井直正攻击山名佑丰之事。织田信长如何能够放过这样的天赐良机，他直接指派明智光秀为主将，细川藤孝为副将，入侵丹波。

天正三年1575，明智光秀于柏原八幡山附近与赤井军展开交战，明智大军一万一千人对赤井家两千五百人动总攻击，结果却被赤井直正打得大败而逃。

此战的结果，让织田信长大怒，于是命明智光秀再攻丹波。天正六年1578，明智光秀再攻黑井城，而赤井直正弟赤井刑部幸家由三尾城赶来援助，同时赶来援助的还有山名军和荻野军。战斗艰苦异常，明智军一度攻破二丸，但始终没有攻进本丸。

来援助的山名军和荻野军先后撤离。但赤井军始终没有放弃坚守，终于打退明智光秀。织田信长终于被激怒了，立刻召集丹羽长秀和羽柴秀吉，要他们协助光秀的丹波攻略。天正七年1579光秀三攻黑井城，由于八上城已落，最终寡不敌众，黑井城落城。

在武田信玄所著的《甲阳军鉴》之中，赤井直正被列为“四大将，十三武士”中“十三武士”里的第一人，可见武田信玄对赤井直正的推崇。

可以说赤井直正出名，正是从永禄八年1565八月和久乡合战开始的，而现在是永禄七年，所以赤井直正现在还并不出名，但是他的名号黑田职高是知道的，所以一点都不敢怠慢。

黑田职高直接将三千人全部在黑井城下排开，赤井直正此时接到了手下的汇报，马上带着手下之人来到三丸的城墙之上。

“父亲大人，这黑田家的人马不下三千人”赤井直义这时指着城墙之下的黑田家士卒说道。

“确实如此呀！”赤井直正点了点头说道。

“主公大人，黑田家确实人数占优，但是他们仅有三四千之数，而黑井城中此时足有七百本家士卒，只要小心笼城，黑田家是绝对胜不了我们的。”赤井直正的家臣荻野秋满说道。

说起来这个荻野秋满乃是荻野秋清的异母兄弟，算起辈分还是赤井直正的叔叔辈，在赤井直正杀了荻野秋清，夺取黑井城之时，这个荻野秋满直接投降了赤井直正，算是保下了自己的性命。